1903年，邓普顿出生于田纳西州，家境贫寒。凭借优异的成绩，他依靠奖学金完成在耶鲁大学的学业，并在1934年取得经济学学位。之后，他在牛津大学继续深造，获得罗德斯奖学金，并在1936年取得法学硕士学位。重返美国后，他在纽约的Fenner &Beane工作，也就是如今美林证券公司的前身之一。
1937年，也就是大萧条最低迷的时候，邓普顿成立了自己的公司——Templeton，Dobbrow & Vance（TDV）。1939年，36岁的邓普顿依靠1万美元的借款购买了104家公司的各100股股票，几年后，其中100家公司的成功为邓普顿掘得了第一桶金。公司取得了相当大的成功，资产规模也迅速增长到了亿，旗下拥有8支共同基金。刚开始设立时，他管理的资产是200万美元，而到1967年出售该公司时，已经管理4亿美元。
在之后的25年中，邓普顿创立了全球最大最成功的邓普顿共同基金集团，而且，他的基金公司从不雇用销售人员，完全依靠投资表现来吸引顾客。1992年他又将邓普顿基金再次以4.4亿美元卖给富兰克林集团，此时管理的资产已经高达220亿美元。
20世纪60年代到70年代，邓普顿是第一批到日本投资的美国基金经理之一。他以较低的价格买进日本股票，抢在其他投资者之前抓住了机会，在他买进后，日本股市一路蹿升。后来，他发觉日本的股市被高估了，而又发现了新的投资机会——美国。实际上，邓普顿在1988年就对股东们说，日本的股市将会缩水50%，甚至更多。几年后，日本的股票指数——东京证券交易所指数下跌了60%。
在长达70载的职业生涯中，邓普顿创立并领导了那个时代最成功的共同基金公司，每年盈利高达7000万美元，其运作手法令华尔街眼花缭乱，成为与乔治•索罗斯、彼得•林奇齐名的著名投资家。
退休之后，他通过自己的约翰•邓普顿基金开始活跃于各类国际性的慈善活动。自1972年起，该基金每年重奖在人文和科学研究上有卓著贡献之士，这既是世界上奖金最丰厚的邓普顿奖。
2008年7月8日，邓普顿在他长期居住的巴哈马拿骚逝世，享年95岁。据邓普顿基金会的发言人表示，他死于肺炎。
作为上个世纪最著名的逆向投资者，邓普顿的投资方法被总结为，“在大萧条的低点买入，在疯狂非理性的高点抛出，并在这两者间游刃有余。”他在全球范围内梳理、寻求已经触底但又具有优秀远景的国家以及行业，投资标的都是被大众忽略的企业。他经常把低进高出发挥到极致，在“最大悲观点”时进行投资。作为逆向价值投资者，邓普顿相信，完全被忽视的股票是最让人心动的便宜货——尤其是那些投资者们都尚未研究的股票。
经典案例：1939年，他在大萧条与战争的双重恐怖气氛中，借款收购在纽约股票交易所和美国股票交易所挂牌、价格在1美元以下的公司各100股。在这总共104家公司中，34家正处于破产状态，其中4家后来分文不值，但是整个投资组合的价值在四年后上升至4万美元。
什么时候卖出股票？这是一个投资者都想知道的问题。邓普顿表示只有当我们已经找到了一只比原来股票好50%的股票时，才可以替换掉原来的股票。换句话说，如果我们正持有一只股票，这只股票一直表现出色，它现在的交易价格是100美元，而且我们认为它的价值也就是100美元，那么这时我们就需要买一只价值被低估50%的新股票了。
例如，我们可能已经找到了交易价格是25美元的股票，但是我们认为它们的价值是37.5美元，在这种情况下，就应该用交易价格25美元的新股票去替换交易价格100美元的原有股票。邓普顿的做法来源于他的投资思想。他的主要目标就是以远远低于其真正价值的价格买东西。
这其中有两点应该注意：如果意味着买的东西增长潜力有限，没有关系；如果意味着未来10年以两位数的速度增长，那就更好。关键在于公司的发展。如果能够在发展中的公司里找到理想的低价股，那么它们就可以持续数年为我们带来丰厚的回报。因此，应该注意的是股票价格和价值之间极端错位的情况，而不是纠缠于一些简单的琐碎细节。
约翰•邓普顿被喻为投资之父，因为是他让美国人知道海外地区投资的好处，开创了全球化投资的先河。虽然邓普顿爵士已经离世，但他的投资依然值得我们学习研究。
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